圖-91第一架原型機由第156工廠制造，1954年4月完工下線，送往朱可夫斯基試飛中心試飛。圖波列夫設計局派出了多名資深工程師組成的試飛組。試飛由蘇聯英雄迪米特里·柳辛擔任飛行員，馬卡揚任領航員。經過一系列地面測試，1954年11月2日，圖-91首飛成功。從設計到首飛，圖-91的工作非常順利，幾乎沒有任何問題出現。
圖-91的全金屬機身廣泛采用了鋁合金和少量鎂合金，堅固而寬敞。起落架為前三點布局。巨大的機頭安裝了AV-44共軸反轉螺旋槳。螺旋槳軸長而突出，像一個尖鼻子。槳葉分為兩組，各有三個葉片，旋翼直徑4.4米。螺旋槳軸側下方有三個發動機進氣口，進氣道在座艙下方匯為一股與發動機連接。巨大的機身和機翼共有6個軟油箱，可容納3410千克T-1航空煤油。
